Kurama surgió por primera vez, en los últimos días del Sabio de los Seis Caminos. Para prevenir el resurgimiento de labestia de diez colas, el Sabio dividió su chakra en nueve monstruos por separado, que pasarían a ser conocidos como las bestias con colas. Durante siglos, el Nueve Colas se conoció como un desastre natural, apareciendo de forma aleatoria para atacar las zonas donde se había acumulado la malicia humana.
En algún momento de la historia, cuando hubo un golpe de Estado por parte de Kinkaku y Ginkaku que involucró alSegundo Hokage y al Segundo Raikage en un tratado de paz, los hermanos Kin-Gin se apoderaron del Kyūbi, pero fueron tragados. Sobrevivieron dos semanas dentro de su estómago y absorbieron parte del chakra del Kyūbi al comerse la carne del estómago de la bestia lo cual les permitió tener el suficiente chakra para poder manipular cuatro de las Armas Atesoradas del Sabio de los Seis Caminos. Debido a que estaban causando estragos dentro, la bestia los echó.
Hace muchas décadas, cuando Madara Uchiha desertó de Konoha, usó suMangekyō Sharingan para tomar el control del Nueve Colas, y utilizarlo en la lucha contra Hashirama Senju, el primer Hokage. La batalla fue tan grande que el lugar se convirtió en el Valle del Fin. A pesar de tener el control del poder del Nueve Colas, Madara fue derrotado.
Como el Kyubi aún permanecía libre, la esposa del Primer Hokage, llamadaMito, se ofreció a ser el jinchuriki de este bijū utilizando la técnica secreta delClan Uzumaki para sellarlo dentro de ella. Ya en su lecho de muerte, se escogió a Kushina Uzumaki como la siguiente Jinchuriki del Kyubi, debido a que nació con un chakra especial capaz de contenerlo. La bestia de nueve colas fue extraída de su primer Jinchuriki causando la muerte de Mito.
Hace 16 años, Kushina estaba embarazada, lo cual era arriesgado para ella, una Jinchuriki, porque el sello que contenía al Kyubi se debilitó durante los 10 meses de embarazo causando que el Kyubi amenazara con salir. En el momento del parto, Kushina tuvo que sufrir un inmenso dolor ya que tenía que dar a luz mientras estaba soportando la presión del Kyubi para liberarse. PeroMinato mantuvo la situación bajo control, ya que poseía conocimientos sobre el sello que contenía a la bestia, logrando que ésta no se liberara. Tobi aprovechó la situación para infiltrarse en el lugar del parto, secuestrar al hijo del Cuarto Hokage y amenazar al Yondaime con matarlo si no le daba a la Jinchuriki.
El ninja logra separar a Minato de la jinchuriki llevándola a un lugar en donde éste revela que llevaba mucho tiempo esperando este momento y que iba a utilizar el poder del Bijuu para atacar la aldea. En ese momento, Tobi usa elSharingan para liberar al Kyūbi del cuerpo de Kushina y, en el momento en que fue liberado, como es natural un bijū al salir este intentó matarla, pero no pudo lograrlo ya que se escapó. Después de haberse escapado Minato y Kushina.Tobi aprovechando la oportunidad de tener el control sobre el Nueve Colas, lo utiliza para causar destrucción y muertes en Konoha invocándolo en medio de la aldea. La bestia inició su ataque disparando una bola inmensa de chakra hacia las estatuas de los Hokages la cual fue desviada por Minato. Cuando Yondaime se teletransporta a otro sitio Hiruzen Sarutobi decide encargarse de la situación junto con varios ninjas de Konoha, mientras que el Cuarto se enfrentaba con Tobi.
Finalmente el Uchiha que controlaba a esta gran bestia fue derrotado, haciendo que el Kyubi dejara de estar manipulado, aunque él siguió atacando la aldea. Más tarde aparece Minato el cual invoca a Gamabunta para inmovilizar al bijū, dándole la oportunidad al ninja de llevarlo al lugar donde se encontraban Narutoy Kushina. En ese momento la antigua jinchūriki del Kyūbi intentó encerrarlo de nuevo en su cuerpo, pero al final Minato decide sellar el poder de la bestia en dos mitades causando que Naruto se convierta en el tercer jinchūriki del Kyūbi y que Minato muriera teniendo sellado en su cuerpo la otra mitad del chakra del zorro, la cual se perdió para siempre debilitando al Kyūbi permanentemente.
En el anime se reveló que durante el ataque del Nueve Colas, Kazuma había recogido una gran cantidad de chakra que fue dejando por la bestia durante su batalla, y que el chakra recogido fue sellado en su propio hijo Sora para poder obtener los poderes de la bestia con Cola y cumplir sus propios beneficios.
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